シーズン2の戦いから1年後、超能力管理局に就職したヒューイ、離婚したMMは、ザ・ボーイズを離れ、残りのザ・ボーイズは管理局の依頼で超能力者の犯罪を取り締まっている。一方、セブンには共同教会を抜けたディープが復帰した。
元ナチスのストームフロントとの関係が暴露され人気の落ちたホームランダーは、スターライトとセブンの共同リーダーにさせられて苛立つも、本音を爆発させることで、人気を取り戻し増長する。クイーン・メイヴはそんなホームランダーを危惧し、超能力を24時間だけ使えるようになるヴォート社の新薬「V24」をブッチャーに渡す。
ブッチャーはホームランダーを倒すため、かつて最強と呼ばれたヒーロー「ソルジャー・ボーイ」を倒した武器を探し、V24を試す。
MMは、ソルジャー・ボーイがかつて父を殺したと知り、ヒューイはニューマンが頭部を破裂させる超能力者であると同時にエドガーの養女でもあると知り、それぞれザ・ボーイズに戻る。
かつてのソ連がソルジャー・ボーイを倒して連れ去ったことが判明し、ザ・ボーイズはロシアに向かう。
囚われのソルジャー・ボーイを見つけるが、キミコは能力を失う。
ホームランダーは、ニューマンと組みエドガーを陥れてヴォート社を支配し、敵対するスーパーソニックを殺し、クイーン・メイヴを捕らえる。
帰国したザ・ボーイズのうちヒューイとブッチャーは、V24を服用し、裏切り者を探すソルジャー・ボーイと手を組むも、他の仲間は離反する。
ソルジャー・ボーイは、かつての仲間を尋問しては殺し、ホームランダーが自分の息子であること、仲間たちがエドガーの命令で自分を裏切ったことを知る。
ヴォート社に反旗を翻したスターライトは、V24に致死性の副作用があると知る。キミコはフレンチーを守るためにコンパウンドVで能力を取り戻す。
ホームランダーは、ブラック・ノワールを殺し、ライアンを味方につける。
ソルジャー・ボーイ、ブッチャー、クイーン・メイヴは、ホームランダーと戦おうとするも、ブッチャーがライアンを守るために変心してソルジャー・ボーイと戦う。
エネルギーの大放出をしようとしたソルジャー・ボーイをクイーン・メイヴが倒すも、能力を失い姿を消す。
ブッチャーは余命1年となり、ライアンはホームランダーを父と選ぶことになる。
シーズン2の最後で現れた恐ろしい能力者のストームフロント。
こいつとソルジャー・ボーイを戦わせてもらいたいよ。
30年間消息経っていた初期スーパーヒーローのソルジャー・ボーイ。
スーパーヒーローって、年取らないの?
しかし、このソルジャー・ボーイも相当悪者。
ところが、シーズン最後で、ホームランダーの出生の秘密がわかる。
そして、ホームランダーの子供であるライアン。
ホームランダーが人の頭をぶち抜く姿をみて、ニヤリと笑う。
このライアンに人として正しい、正しくないを教える人はもういないのか。
次のシーズンが恐ろしい。